Look who's back: antipredator responses of prey and mesocarnivores to recolonizing wolves in an Alpine protected ecosystem

Predator-prey interactions are dynamic ecological processess that could affect entire trophic webs. Despite the key importance of the topic, scientific knowledge on such dynamics are very limited for European ecosystems. In this PhD project, I assessed antipredator responses triggered by a recolonizing top predator (the wolf Canis lupus) in a rich multi-prey community and in a subordinate carnivore (the red fox Vulpes vulpes). The research was carried out in the oldest Italian National Park (Gran Paradiso), taking advantage of the recent natural expansion of the wolf in the entire Alpine range. First, in order to understand the distribution of the predation pressure among different prey species, I investigated wolf food habits through scat collection and analysis, allowing me to identify the most consumed prey items. Then, I focused on the main prey species and assessed the existence of antipredator responses based on spatial and/or temporal avoidance by using an extensive network of 74 camera traps kept active for two years. Additionally, I used 21 years of count data of the first main prey (i.e. the Northern chamois, Rupicapra rupicapra) to assess direct effects of wolf predation on its population dynamic and indirect effects on group size and elevation of the groups. Finally, I extended the spatiotemporal analysis on the red fox as a smaller competitor, to investigate behavioural mechanisms of attraction or avoidance in this species using a novel analytical tool. Results from the diet analysis (Chapter I and II) confirmed the Northern chamois as the most consumed species, followed by the roe deer (Capreolus capreolus); moreover, the analysis highlighted an increased importance of the wild boar (Sus scrofa) in recent years, quickly passing from an accessory to a main prey. Thus, in Chapter I I focused on the spatiotemporal behaviour of the wild boar, as a recolonizing prey that is expanding through the Alps. This species was consumed in proportion to its availability and showed the highest combined spatiotemporal association with the predator. No support for spatial avoidance was found, while the evidence suggested a temporal avoidance behaviour limited to the winter season. In Chapter II, I focused on a resident and more traditional prey, the Northern chamois; I used 21 years of block counts performed by trained Park rangers to investigate the existence of direct effects of wolf predation on population dynamic and indirect effects on group size and elevation of the groups. While I did not find evidence suggesting direct effects, I detected a quick increase in the elevation and a decrease in group size following wolf recolonization; temperature, precipitation and vegetation alone were not sufficient to explain this trend, thus suggesting a subtle interaction between predation, weather and foraging needs in driving altitudinal movements. After focusing on single prey species, in Chapter III I simultaneously assessed different behavioural responses in the entire main prey community: I evaluated spatial and temporal behaviour and the combined predator-prey association in the chamois, the roe deer and the wild boar; additionally, I assessed a possible complementary antipredator strategy in the chamois and the roe deer, i.e. the vigilance behaviour. Results show interspecific differences in antipredator responses: while the chamois showed a complex temporal avoidance mechanism, the wild board showed a limited temporal response; the roe deer did not avoid the predator temporally nor spatially, but increased vigilance behaviour instead. A positive effect of human detections on the vigilance of both chamois and roe deer was found, suggesting potential disturbance effects of anthropic activities. Regarding the red fox (Chapter IV), I found no evidence of spatiotemporal avoidance; instead, results suggested the existence of an attraction mechanism, since this species was detected more frequently in sites more frequently used by the wolf in spring, and the temporal overlap was high in all seasons. Moreover, the recently developed recurrent event analysis highlighted fine-scale attraction, as the probability of detecting a red fox was the highest immediately after a wolf detection and quickly dropped in a few hours. In conclusion, this work highlighted interspecific differences in behavioural responses of prey species to a shared predator. The most consumed prey (chamois) seems to adopt temporal avoidance and increase the use of higher sites as refuge areas; the second main prey (the roe deer) seems to use complementary antipredator responses such as increased vigilance behaviour, while the expanding prey (wild boar) adopt limited temporal avoidance and possibly habitat-mediated spatial segregation. Attraction rather than avoidance was found for the small competitor (the red fox), thus confirming the behavioural plasticity of this species. Using a combination of different analytical approaches, this work gives a comprehensive perspective on the gradient of behavioural responses triggered by predators recolonizing rich multi-prey alpine ecosystems, unravelling a complex network of dynamic interspecific interactions that represents the basis of functional ecosystems.

Le interazioni predatore-preda sono processi ecologici dinamici che possono influenzare intere reti trofiche. Nonostante l'importanza fondamentale dell'argomento, le conoscenze scientifiche su tali dinamiche sono molto limitate per gli ecosistemi europei. In questo progetto di dottorato, ho valutato le risposte antipredatorie innescate da un predatore apicale ricolonizzante (il lupo Canis lupus) in una ricca comunità multi-preda e in un carnivoro subordinato (la volpe Vulpes vulpes). La ricerca è stata condotta nel più antico Parco Nazionale italiano (Gran Paradiso), sfruttando la situazione di recente espansione naturale del lupo nell'intero arco alpino. In primo luogo, per comprendere la distribuzione della pressione predatoria tra le diverse specie di prede, ho studiato le abitudini alimentari del lupo attraverso la raccolta e l'analisi degli escrementi, che mi hanno permesso di identificare le prede più consumate. In seguito, mi sono concentrato sulle principali specie predate e ho valutato l'esistenza di risposte antipredatorie basate sull'evitamento spaziale e/o temporale, utilizzando un'ampia rete di 74 fototrappole mantenute attive per due anni. In aggiunta, ho utilizzato 21 anni di dati di conteggio della prima preda principale (il camoscio alpino, Rupicapra rupicapra) per valutare gli effetti diretti della predazione di lupo sulla sua dinamica di popolazione e gli effetti indiretti sulla dimensione dei gruppi e sulla loro quota. Infine, ho esteso l'analisi spazio-temporale alla volpe rossa come competitore subordinato, per indagare i meccanismi comportamentali di attrazione o evitamento in questa specie utilizzando un nuovo strumento analitico. I risultati dell'analisi della dieta (Capitoli I e II) hanno confermato il camoscio alpino come la specie più consumata, seguita dal capriolo (Capreolus capreolus); inoltre, l'analisi ha evidenziato una maggiore importanza del cinghiale (Sus scrofa) negli ultimi anni, passando rapidamente da preda accessoria a preda principale. Pertanto, nel Capitolo I mi sono concentrato sul comportamento spazio-temporale del cinghiale, in quanto preda ricolonizzante che si sta espandendo attraverso le Alpi. Questa specie è stata consumata in proporzione alla sua disponibilità e ha mostrato la più alta associazione spazio-temporale con il predatore. Non è stato trovato alcun supporto per l'evitamento spaziale, mentre le evidenze suggeriscono un comportamento di evitamento temporale limitato alla stagione invernale. Nel Capitolo II, mi sono concentrato su una preda più tradizionale, il camoscio; ho utilizzato 21 anni di conteggi eseguiti da esperti operatori del Parco per indagare l'esistenza di effetti diretti della predazione del lupo sulla dinamica di popolazione e di effetti indiretti sulla dimensione e sulla quota dei gruppi. Pur non avendo trovato prove che suggerissero effetti diretti, ho rilevato un rapido aumento dell'altitudine e una diminuzione delle dimensioni dei gruppi in seguito alla ricolonizzazione da parte del lupo; la temperatura, le precipitazioni e la vegetazione da sole non erano sufficienti a spiegare questa tendenza, suggerendo così una sottile interazione tra predazione, clima e necessità di foraggiamento nel guidare i movimenti altitudinali. Dopo essermi concentrato su singole specie preda, nel Capitolo III ho valutato simultaneamente le diverse risposte comportamentali dell'intera comunità di prede principali: Ho valutato il comportamento spaziale e temporale e l'associazione predatore-preda nel camoscio, nel capriolo e nel cinghiale; inoltre, ho valutato una possibile strategia antipredatoria complementare nel camoscio e nel capriolo, ossia il comportamento di vigilanza. I risultati mostrano differenze interspecifiche nelle risposte antipredatorie: mentre il camoscio ha mostrato un complesso meccanismo di evitamento temporale, il cinghiale sembra mostrare una risposta temporale limitata; il capriolo non ha evitato il predatore né temporalmente né spazialmente, ma ha invece aumentato il comportamento di vigilanza. È stato riscontrato un effetto positivo del passaggio delle persone sulla vigilanza di capriolo e camoscio, suggerendo potenziali effetti di disturbo delle attività antropiche. Per quanto riguarda la volpe rossa (Capitolo IV), non ho trovato evidenze di evitamento spazio-temporale; i risultati hanno invece suggerito l'esistenza di un meccanismo di attrazione, dal momento che questa specie è stata rilevata con maggiore frequenza nei siti più frequentemente utilizzati dal lupo in primavera, e la sovrapposizione temporale è stata elevata in tutte le stagioni. Inoltre, l'analisi degli eventi ricorrenti, sviluppata di recente, ha evidenziato l'attrazione su scala fine, in quanto la probabilità di rilevare una volpe rossa era massima subito dopo il rilevamento di un lupo e scendeva rapidamente nel giro di poche ore. In conclusione, questo lavoro ha evidenziato le differenze interspecifiche nelle risposte comportamentali delle specie preda verso un predatore condiviso. La preda più consumata (il camoscio) sembra adottare l'evitamento temporale e l'uso di siti più elevati come aree di rifugio; la seconda preda principale (il capriolo) sembra utilizzare risposte antipredatorie complementari, come l'aumento del comportamento di vigilanza, mentre la preda in espansione (il cinghiale) adotta un limitato evitamento temporale e, potenzialmente, una segregazione spaziale mediata dall'habitat. Un meccanismo di attrazione piuttosto che di evitamento è stato riscontrato nel il piccolo competitore (volpe), confermando così la plasticità comportamentale di questa specie. Utilizzando una combinazione di diversi approcci analitici, questo lavoro fornisce una prospettiva completa sul gradiente di risposte comportamentali innescate dai predatori che ricolonizzano ricchi ecosistemi alpini multi-preda, svelando una complessa rete di interazioni interspecifiche che costituisce la base degli ecosistemi funzionali.